История храма началась в 1893 году, когда директор Благовещенской учительской семинарии А. И. Тарнавский объявил сбор пожертвований на его строительство. Средства поступали со всей России. 14 мая 1896 года, в день коронации императора Николая II, в саду семинарии заложили первый камень будущей церкви. Уже осенью здание было возведено, а внутреннее убранство украсили копии икон Михаила Нестерова.
После 1920 года церковь закрыли, а к 1930 году разрушили до фундамента. На этом месте построили общежитие педагогического училища, которое скрыло под собой основание старого храма.
Новая глава началась в 2020 году, когда здание передали Уфимской епархии Русской Православной Церкви, после чего начались работы по восстановлению храма. Во время работ под полами бывшего общежития обнаружили сохранившиеся элементы иконостаса и вход в келью.
В октябре 2024 года над храмом снова появились купол и крест.
